Die Geschichte spielt ein Jahrhundert nach den Ereignissen von Phantom Hourglass, in einer neuen Welt, in der die „Geisterzüge“ — magische Eisenbahnlinien, die heilige Tempel verbinden — sich auf mysteriöse Weise zu verflüchtigen beginnen. Link, ein angehender Lokführer, wird beauftragt, das Phänomen zu untersuchen, und wird bald Zeuge des Angriffs von Kanzler Cole, der die Seele von Zelda aus ihrem Körper entfernt, um sie als Behälter für den Dämon Malladus zu verwenden. Zelda, nun in geistiger Form, begleitet Link auf seinem gesamten Abenteuer und bietet Unterstützung bei Rätseln und Kämpfen.

Die Spieler reisen mit dem Zug zwischen den Regionen, begegnen Feinden, erkunden Dungeons und verwenden den Touchscreen, um Rätsel zu lösen. Die Zusammenarbeit mit Zelda ist ein zentrales Element, da sie Phantom Armor verstehen und aktiv bei der Lösung von Herausforderungen helfen kann. Das Spiel zeichnet sich durch die originelle Nutzung des Zuges als Transportmittel, die dynamische Beziehung zwischen Link und Zelda sowie die Nutzung der Möglichkeiten des DS aus und bietet ein frisches und bewegendes Abenteuer in der Welt von Hyrule.